Use of ICG navigation in organ-preserving resections of ovarian teratomas in children
- Authors: Kozlov Y.1, Poloyan S.2,3, Marchuk A.4, Rozhanski A.5,6, Byrgazov A.4, Muravev S.7, Kovalkov K.8, Kapuller V.9, Narkevich A.10
-
Affiliations:
- Irkutsk State Regional Children's Clinical Hospital Irkutsk State Medical University Russia Irkutsk State Medical Academy of Continuing Education
- Children's Regional Clinical Hospital
- Irkutsk State Medical University
- Irkutsk State Regional Children's Clinical Hospital
- Детская областная клиническая больница
- Иркутский государственный медицинский университет
- Pediatrics Irkutsk State Medical University
- Kemerovo Clinical Pediatric Hospital
- Department of Pediatric Surgery, Assuta University Medical Center, Ben Gurion University of the Negev, Faculty of Health Sciences, Ashdod, Israel
- Voino-Yasenetsky Krasnoyarsk State Medical University
- Section: Case reports
- URL: https://rps-journal.ru/jour/article/view/1503
- DOI: https://doi.org/10.17816/psaic1503
Cite item
Full Text
Abstract
The purpose of this study is to demonstrate the first experience of using indocyanine green (ICG) imaging of ovarian tumors in girls to show how the development of new imaging technologies can change the treatment of this pathology.
Description of observations. The study retrospectively analyzed the case histories of two 12- and 15-year-old girls with ovarian teratomas who were admitted with complaints of discomfort and pain in the lower abdomen. Ultrasound and computed tomography of the abdominal cavity revealed tumors with a diameter of 40-42-38 mm and 60=54-38 mm, in one girl in the right ovary, in the other - in the left. An increase in the concentration of tumor markers (AFP, β-hCG and CA125) was not registered. Operations for the established diagnosis of ovarian teratoma were performed laparoscopically using fluoroscopic control. The use of ICG imaging was effective in determining the boundaries of the tumor and healthy ovarian tissue, which made it possible to perform organ-sparing surgery. During the surgical intervention, there were no complications in the form of bleeding from the ovarian parenchyma or damage to neighboring organs. The histological diagnosis established that the neoplasms belong to mature teratomas. The length of stay of patients in the hospital was 3 days. Ultrasound examination performed 6 months after surgery showed no signs of disease recurrence. Regeneration of ovarian tissue, comparable to the size of the contralateral ovary, was observed in one of the patients. In another girl, the affected ovary was about half the size.
Conclusion. Thus, organ-preserving surgical treatment for ovarian teratomas in children is the method of choice. A fundamental innovation is the use of ICG fluorescence technology to determine the boundaries of the spread of the tumor in order to resect it within healthy tissues.
Keywords
Full Text
Введение
Тератома яичника является наиболее частым новообразованием яичников у детей, составляющим более 50% опухолей в детской гинекологии [1]. Патогенез, классификация и лечение тератом яичников в детском возрасте все еще остаются дискутабельными, хотя эти опухоли достаточно распространены в детской популяции [2]. Тератомы яичников у детей и подростков представляют интерес для детских хирургов, так как большинству пациентов этих возрастных групп требуется хирургическое лечение. Хирургический подход может быть дифференцированным, а правильная стратегия лечения основывается на различных факторах, в том числе на размере новообразования, морфологическом строении и наличии или отсутствии положительного результата на онкомаркеры [3]. Наиболее оптимальный хирургический подход представлен малоинвазивной хирургией - лапароскопией или, в последние годы, робототехникой. Лапароскопия имеет признанные преимущества перед лапаротомией, включая более короткое пребывание в стационаре, меньшую кровопотерю и образование спаек, сниженную послеоперационную боль и улучшенные косметические результаты [4].
Удаление опухоли вместе с яичником являлось до некоторых пор общепринятой стратегией лечения этого заболевания. Однако, овариоэктомия в молодом возрасте, выполненная даже с одной стороны, может привести к сокращению продолжительности репродуктивной жизни и ранней менопаузе [5, 6], в то время как двусторонняя процедура является полностью разрушительной для репродуктивной функции пациенток в будущем. В последние годы большой популярностью при лечении зрелых тератом яичника пользуется органо-сохраняющая стратегия, предполагающая уход от овариоэктомии и переход к резекции опухоли в границах здоровых тканей с оставлением здоровой части органа [7]. Очевидно, что для реализации этого метода хирургу важно избежать повреждения здоровой ткани яичника во время резекции патологического очага с целью сохранения как можно большего количества фолликулов в остатке органа.
Набирающая в последнее время популярность технология флуоресцентного изображения с применением индоцианина зеленого (ICG), который при воздействии света в ближнем к инфракрасному диапазоне (NIRF) приобретает зеленый оттенок, нашла применение в хирургии опухолей с целью улучшения интраоперационной визуализации целевых анатомических структур и повышения эффективности лапароскопических или роботизированных операций [8, 9]. Сообщения о применении ICG для лапароскопической резекции тератом яичника у детей появились недавно и представлены единичными публикациями [4].
Описание наблюдений.
Мы предоставляем описание клинических случаев лапароскопического лечения зрелых тератом яичника у двух девочек в возрасте 12 и 15 лет. Жалобы при поступлении на дискомфорт в области малого таза и боли в нижних отделах брюшной полости. При ультразвуковом исследовании (УЗИ) определялись опухолевые массы, расположенные в ткани яичника. Предоперационное обследование включало компьютерную томографию (КТ) брюшной полости, которая указывала на наличие кистозных масс, расположенных в толще яичника с ободком здоровой ткани вокруг них в виде “полумесяца” (рис. 1). Диаметр тератом, измеренный до операции с помощью УЗИ и КТ, составил 40-42-38 мм и 60=54-38 мм. У одной девочки опухоль располагалась в правом яичнике, у другой – в левом. Повышение концентрации онкомаркеров (AФП, β-ЧХГ и CA125) не было зарегистрировано до операции.
Рис. 1. Компьютерная томография тератомы правого яичника
Fig. 1. Computed tomography of teratoma of the right ovary
Техника операции. Для выполнения оварио-сохраняющей операции применялась лапароскопическая техника, усиленная использованием флуороскопического контроля, в основе которой лежит разрез и вскрытие наружной белочной оболочки яичника с последующим удалением опухоли c оставлением здоровой ткани после внутривенного введения индоцианина зеленого. Во время лапароскопии использовалось три троакара, один из них диаметром 10 мм располагался в области пупка и служил для установки оптической системы. Как только патологически измененный яичник был идентифицирован, выполнялось рассечение белочной оболочки яичника. Затем производилась внутривенная инъекция индоцианина зеленого в дозе 0,5 мг/кг (максимально допустимая 2,5–5 мг/кг). ICG — флуоресцентный краситель для внутривенного введения, который выводится из организма с периодом полувыведения 3–5 минут. Эффект флуоресценции может длиться несколько часов. После инъекции за считанные секунды ICG-визуализация позволила идентифицировать слабо накапливающий флуоресцент патологический очаг, представленный тканью тератомы, на фоне интенсивно флуоресцирующей хорошо васкуляризированной паренхимы яичника. Режим флуоресценции в спектре света близком к инфракрасному (ICG-NIRF) активировался нажатием кнопки на головке камеры, благодаря чему флуоресцентная визуализация была доступна в режиме реального времени, позволяя идентифицировать
паренхиму яичника и опухоль. Компоненты RUBINA™ предлагают различные режимы визуализации сигнала ICG-NIRF. В зависимости от предпочтений хирурга и области применения ICG-NIRF данные могут отображаться в различных режимах: режим наложения, монохромный режим, режим цветного картирования.
В режиме наложения данные ICG-NIRF накладываются на стандартное изображение в обычном светодиодном свете. При использовании этого режима здоровая ткань яичника была окрашена интенсивно зеленым цветом, ткань тератомы давала слабые признаки свечения (Рис. 2).
Рис. 2. ICG-NIRF визуализация тератомы яичника в режиме наложения изображения
Fig. 2. ICG-NIRF imaging of ovarian teratoma in overlay mode
Еще один - монохромный режим - может отображать сигнал ICG-NIRF в монохромном белом цвете на черном фоне для достижения наибольшего качества дифференциации флуоресцирующих тканей. Функционирующая ткань яичника окрасилась при использовании этого режима интенсивно белым цветом (Рис. 3). Пораженная ткань не демонстрировал признаков свечения.
Наконец, режим картирования интенсивности сигнала ICG-NIRF предоставляет хирургу цветовую шкалу в наложенном изображении. Здоровая ткань яичника окрасилась интенсивно в зелено-синие тона (Рис. 4). Тератома оставалась без признаков флуоресценции.
Рис. 3. ICG-NIRF визуализация тератома яичника в режиме монохромного изображения
Fig. 3. ICG-NIRF imaging of ovarian teratoma in monochrome mode
Рис. 4. ICG-NIRF визуализация тератомы яичника в режиме цветного картирования
Fig. 4. ICG-NIRF visualization of ovarian teratoma in color mapping mode
Конкретный вид режима можно выбрать в меню на головке камеры. Мы предпочтительно использовали режим наложения на стандартное изображение, которое обеспечивает ICG-визуализацию на протяжении всей операции без необходимости переключения между стандартной и ICG-NIRF камерой.
Использование ICG-визуализации было очень полезным, чтобы идентифицировать здоровую ткань яичника, которая интенсивно окрасилась в зеленый цвет через 2 минуты после внутривенного введения индоцианина зеленого. Этот тест подтвердил границы функционирующего остатка ткани яичника и позволил сделать правильный выбор границы резекции.
Далее выполнялась резекция опухоли по границе со здоровой тканью с помощью биполярного зажима BiClamp производства компании ERBE. Удаленные образцы опухоли отправлялась на цитологическое и гистологическое исследование (рис. 4). Операция заканчивалась извлечением из брюшной полости лапаропортов и герметизацией отверстий передней брюшной стенки в местах их стояния.
В ходе хирургического вмешательства не было отмечено осложнений в виде кровотечения из паренхимы яичника или повреждений соседних органов. Длительность операции составила 60 и 70 минут соответственно. Опухоль во всех случаях была представлена кистозным компонентом. Цитологическое исследование не обнаруживало наличия атипичных клеток. Гистологическое исследование подтвердило наличие зрелой тератомы во всех образцах без признаков злокачественности.
Длительность пребывания пациентов в госпитале составило 3 дня. Критериями выписки были способность пациента принимать самостоятельно пищу, отсутствие температуры и полное исчезновение болевого синдрома. Выписка на амбулаторное наблюдение осуществлялась после контрольного УЗИ, которое показало отсутствие патологического экссудата в полости малого таза и сохранение кровотока в оставшейся части ткани яичника. Диспансерное наблюдение за пациентами проводилось на 7, 30, 180 сутки послеоперационного периода. У обеих девочек произошло исчезновение симптомов, связанных с болью и дискомфортом в брюшной полости на протяжении всего периода наблюдения. При УЗИ, выполненном через 1 и 6 месяцев после операции, не было обнаружено признаков рецидива заболевания. Регенерация ткани яичника, сравнимая с контрлатеральным яичником по размерам, наблюдалась у одной из пациенток. У другой девочки пораженный яичник был меньше в размерах приблизительно в два раза.
Обсуждение.
Частота возникновения тератом яичников составляет до 2,6 больных на 100 000 детей [10, 11] и около 75% из них имеют доброкачественную природу [12]. Тератомы яичников представляют собой эмбриональные опухоли, в которых присутствуют элементы тканей, происходящие из двух или трех зародышевых листков, таких как эктодерма, энтодерма и мезодерма. По классификации ВОЗ эти новообразования делятся на зрелые и незрелые тератомы. Последние обладают потенциалом злокачественной трансформации [13]. Наиболее распространенными тератомами у детей являются зрелые кистозные образования, также известные как дермоидные кисты [14].
Тератомы яичников могут быть диагностированы случайно при осмотре молодых пациенток или обследовании по поводу других проблем, таких как нарушения менструального цикла [2]. Часть пациентов может иметь клинические проявления, представленные болью в животе или малом тазу, а также пальпируемым образованием, исходящим из области малого таза. В других случаях пациенты будут страдать от острой боли в результате перекрута яичника или кровотечения в опухоль [15]. Повышенная концентрация сывороточных маркеров будет свидетельствовать в пользу диагноза таких опухолей [16]. Данные литературы показывают, что онкомаркеры AФП, β-ЧХГ, CA125 и ЛДГ могут помочь в дифференциальной диагностике между доброкачественной и злокачественной природой опухоли. Однако, C. Spinelli и соавт., установили, что примерно 20% доброкачественных новообразований яичников у детей проявляют себя повышенным уровнем онкомаркеров [17].
Четких рекомендаций по лечению тератом яичников у детей и подростков не существует [18]. Варианты лечения включают овариоэктомию или органосохраняющую операцию. Хирургические подходы включают использование минимально инвазивной хирургии в противовес классическому открытому подходу [19]. При выборе метода лечение этих опухолей необходимо сопоставлять клиническую картину болезни, данные визуализации и уровень сывороточных онкомаркеров.
Самым доступным методом диагностики тератом яичников является УЗИ. Одной из наиболее распространенных и точных систем УЗИ-оценки этой патологии является «Международный анализ опухолей яичников» (IOTA). Система IOTA основана на характеристиках, которые подтверждают наличие признаков, необходимых для классификации образования яичника как доброкачественного, злокачественного или неклассифицируемого [20]. Считается, что наиболее чувствительными предоперационными индикаторами для прогнозирования злокачественного новообразования яичников являются диаметр опухоли более 8 см и наличие гетерогенных структур в ее составе, определяемых на УЗИ или КТ [21]. E. Renaud сообщил, что любые плотные компоненты в массе яичников предполагают злокачественность, в то время, как кистозный вид массы имеет 100% чувствительность, свидетельствующую о доброкачественном характере опухоли [22]. Признак «полумесяца», который представляет собой гребень ткани яичника, расположенный рядом с новообразованием, является признаком доброкачественного образования со специфичностью 92–93% и чувствительностью 96–100% [22]. Таким образом, кистозные образования с максимальным размером 8 см и отрицательными биохимическими маркерами с большей вероятностью являются прогностическим признаком доброкачественных образований [23]. Несмотря на то, что существуют определенные признаки и особенности, которые могут указывать на злокачественную или доброкачественную природу новообразования яичника, ни одно диагностическое исследование не является достаточно достоверным, чтобы установить диагноз. По этой причине рекомендуется использовать сочетание данных УЗИ, допплерографии, КТ и МРТ, чтобы получить как можно больше предоперационной информации и лучше спланировать хирургическое вмешательство [21].
Лапароскопическое лечение опухолей яичников является хорошо зарекомендовавшим себя методом с известными преимуществами. Тщательный отбор пациентов имеет основополагающее значение для предотвращения возможных осложнений этого подхода. Лапароскопия создает оптимальные условия для реализации метода сохранения яичников. Об этом впервые сообщил A. Elgendy [18]. Несмотря на то, что сохранение яичников широко рекомендуется при кистах яичников, при тератомах чаще выполняется тотальная овариоэктомия. Причина этого связана с трудной идентификацией опухолевых масс в здоровой ткани яичника. Технологические усовершенствования, такие как экранное увеличение анатомических структур яичника и микроинструменты, предоставляют возможность препарировать опухолевые очаги малого размера и выполнить органосохраняющие процедуры [18]. Несколько исследователей подтвердили, что почти у половины пациентов можно сохранить ткань яичника [24, 25].
В работе A. Hermans было установлено, что в популяции из 111 больных с новообразованиями яичников 28 пациенток (25,2%) были злокачественными. Важный факт, однако, заключался в том, что в 46,4% всех случаев доброкачественных образований была выполнена тотальная овариоэктомия [26]. Это связано с различными факторами, главным образом с тем, что хирург не был уверен в доброкачественном характере образования и, что более важно, не смог отличить образование от здоровой ткани. Эти факты плохо согласуются с современными представлениями, которые, наоборот, поддерживают необходимость сохранения яичника во время операции, полагаясь на то, что заболеваемость злокачественными образованиями у детей очень низкая [4]. По этой причине, если ни один клинико-лабораторных признаков не указывают на злокачественное новообразование, в качестве первого варианта сохранения фертильности всегда следует рассматривать оварио-сохраняющую операцию [27].
Совсем недавно мы стали применять новую систему визуализации тканей с использованием технологии ICG у больных с кистами и опухолями почек. Во всех случаях эта технология позволяла лучше визуализировать границу иссечения опухоли и играла важную роль в интраоперационной оценке поражения, чтобы принять правильное решение в отношении сохранения здоровой ткани почки. Этот подход позже был с успехом перенесен для ICG-визуализации границ тератомы яичника и выполнения оварио-сохраняющей резекции опухоли C. Esposito [4]. В настоящем исследовании на примере 2 пациенток нам также удалось сохранить пораженный яичник, выполнив удаление патологических тканей по границе со здоровой тканью, и избежать овариоэктомии.
Основным ограничением использования ICG-визуализации опухолей является специальное оборудование, которое в настоящее время есть не во всех хирургических центрах и имеет высокую стоимость. По этой причине этот метод пока будет доступен только для тех специалистов, кто уже владеет технологией ICG, особенно для тех, кто занимается лечением онкологических и урологических заболеваний.
Заключение
Таким образом, органосохраняющее хирургическое лечение при тератомах яичников является методом выбора. Принципиальной инновацией является использование технологии ICG-флуоресценции для определения границ распространения опухоли с целью ее резекции в пределах здоровых тканей.
About the authors
Yury Kozlov
Irkutsk State Regional Children's Clinical HospitalIrkutsk State Medical University Russia
Irkutsk State Medical Academy of Continuing Education
Email: yuriherz@hotmail.com
ORCID iD: 0000-0003-2313-897X
д.м.н., член-корреспондент РАН,
главный врач ГБУЗ Иркутской государственной областной детской клинической больницы, заведующий кафедрой педиатрии и детской хирургии ФГБОУ ВО ИГМУ,
профессор кафедры ГБОУ ВПО ИГМАПО
Simon Poloyan
Children's Regional Clinical Hospital; Irkutsk State Medical University
Email: simonpoloyan@ya.ru
ORCID iD: 0000-0001-7042-6646
заместитель главного врача по хирургической помощи ГБУЗ ИОДКБ
Russian Federation, Irkutsk, bul'var Gagarina, 4Andrei Marchuk
Irkutsk State Regional Children's Clinical Hospital
Email: maa-ped20@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-9767-0454
врач-детский хирург, хирургического отделения ГБУЗ ИОДКБ
Russian Federation, Irkutsk, bul'var Gagarina, 4Alexander Rozhanski
Детская областная клиническая больница; Иркутский государственный медицинский университет
Author for correspondence.
Email: alexanderozhanski@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7922-7600
Ординатор кафедры педиатрии и детской хирургии дополнительного последипломного образования ИГМУ
Russian Federation, ИркутскAnton Byrgazov
Irkutsk State Regional Children's Clinical Hospital
Email: byrgazov.ant-doc38@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-9195-5480
radiologist, X-ray of Irkutsk State Regional Children's Clinical Hospital
Russian Federation, Irkutsk, Gagarin Boulevard, 4Sergey Muravev
Pediatrics Irkutsk State Medical University
Email: muravev1999sergey@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4731-7526
6th year student of the Faculty of Pediatrics Irkutsk State Medical University
Russian Federation, St. Krasnogo Vosstaniya, 2Konstantin Kovalkov
Kemerovo Clinical Pediatric Hospital
Email: gs-det-hirurg@kuzdrav.ru
ORCID iD: 0000-0001-6126-4198
доцент кафедры детских хирургических болезней ФГБОУ ВО Кемеровский государственный медицинский университет, заместитель главного врача по хирургической помощи ГАУЗ Кузбасская областная детская клиническая больница имени Ю.А.Атаманова
Russian Federation, Kemerovo, st. Voroshilova 21Vadim Kapuller
Department of Pediatric Surgery, Assuta University Medical Center, Ben Gurion University of the Negev, Faculty of Health Sciences, Ashdod, Israel
Email: kapuller@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-0076-5778
заведующий отделением детской хирургии, Медицинский центр Университета Ассута, Университет Бен-Гуриона в Негеве, факультет медицинских наук, Ашдод, Израиль
Israel, Ashdod, Israel.Artem Narkevich
Voino-Yasenetsky Krasnoyarsk State Medical University
Email: narkevichart@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-1489-5058
д.м.н., доцент, заведующий кафедрой медицинской кибернетики и информатики, декан лечебного факультета, заведующий лабораторией медицинской кибернетики и управления в здравоохранении ФГБОУ ВО КрасГМУ им. проф. В.Ф. Войно-Ясенецкого Минздрава России
Russian Federation, 1, Partizana Zheleznyaka str., KrasnoyarskReferences
- Szymon O, Bogusz B, Taczanowska-Niemczuk A, Maślanka M, Górecki W. Ovarian Sparing Surgery in Mature Ovarian Teratomas in Children: A 20-Year Single-Center Experience. Eur J Pediatr Surg. 2021 Feb;31(1):2-7. doi: 10.1055/s-0040-1716877
- Al Jama FE, Al Ghamdi AA, Gasim T, Al Dakhiel SA, Rahman J, Rahman MS. Ovarian tumors in children and adolescents--a clinical study of 52 patients in a university hospital. J Pediatr Adolesc Gynecol. 2011 Feb;24(1):25-8. doi: 10.1016/j.jpag.2010.06.005
- Takayasu H, Masumoto K, Tanaka N, Aiyoshi T, Sasaki T, Ono K, Chiba F, Urita Y, Shinkai T. A clinical review of ovarian tumors in children and adolescents. Pediatr Surg Int. 2020 Jun;36(6):701-709. doi: 10.1007/s00383-020-04660-w.
- Ciro E, Vincenzo C, Mariapina C, Fulvia DC, Vincenzo B, Giorgia E, Roberto C, Lepore B, Castagnetti M, Califano G, Escolino M. Review of a 25-Year Experience in the Management of Ovarian Masses in Neonates, Children and Adolescents: From Laparoscopy to Robotics and Indocyanine Green Fluorescence Technology. Children (Basel). 2022 Aug 12;9(8):1219. doi: 10.3390/children9081219.
- Haadsma ML, Mooij TM, Groen H, Burger CW, Lambalk CB, Broekmans FJ, van Leeuwen FE, Bouman K, Hoek A; OMEGA Project Group. A reduced size of the ovarian follicle pool is associated with an increased risk of a trisomic pregnancy in IVF-treated women. Hum Reprod. 2010 Feb;25(2):552-8. doi: 10.1093/humrep/dep404.
- Rosendahl M, Simonsen MK, Kjer JJ. The influence of unilateral oophorectomy on the age of menopause. Climacteric. 2017 Dec;20(6):540-544. doi: 10.1080/13697137.2017.1369512.
- Gkrozou F, Tsonis O, Vatopoulou A, Galaziou G, Paschopoulos M. Ovarian Teratomas in Children and Adolescents: Our Own Experience and Review of Literature. Children (Basel). 2022 Oct 18;9(10):1571. doi: 10.3390/children9101571.
- Paraboschi I, De Coppi P, Stoyanov D, Anderson J, Giuliani S. Fluorescence imaging in pediatric surgery: State-of-the-art and future perspectives. J Pediatr Surg. 2021 Apr;56(4):655-662. doi: 10.1016/j.jpedsurg.2020.08.004.
- Alghoul H, Farajat FA, Alser O, Snyr AR, Harmon CM, Novotny NM. Intraoperative uses of near-infrared fluorescence spectroscopy in pediatric surgery: A systematic review. J Pediatr Surg. 2022 Jun;57(6):1137-1144. doi: 10.1016/j.jpedsurg.2022.01.039.
- Lindfors, O. Primary ovarian neoplasms in infants and children. A study of 81 cases diagnosed in Finland and Sweden. Ann. Chir. Gynaecol. Fenn. Suppl. 1971, 177, 1–66.
- Martelli, H.; Patte, C. [Gonadal tumours in children]. Arch. Pediatr. 2003, 10, 246–250.
- Anton-Păduraru DT, Miron IC, Lupu VV, Lupu A, Hanganu E. Ovarian teratoma in a teenager causing ureterohydronephrosis: Case report and literature review. Medicine (Baltimore). 2021 Jul 9;100(27):e26472. doi: 10.1097/MD.0000000000026472.
- Outwater EK, Siegelman ES, Hunt JL. Ovarian teratomas: tumor types and imaging characteristics. Radiographics. 2001 Mar-Apr;21(2):475-90. doi: 10.1148/radiographics.21.2.g01mr09475.
- Oosterhuis JW, Looijenga LH, van Echten J, de Jong B. Chromosomal constitution and developmental potential of human germ cell tumors and teratomas. Cancer Genet Cytogenet. 1997 May;95(1):96-102. doi: 10.1016/s0165-4608(96)00275-0.
- Spinelli C, Pucci V, Strambi S, Piccolo RL, Martin A, Messineo A. Treatment of ovarian lesions in children and adolescents: a retrospective study of 130 cases. Pediatr Hematol Oncol. 2015 Apr;32(3):199-206. doi: 10.3109/08880018.2013.856050.
- Sarnacki S, Brisse H. Surgery of ovarian tumors in children. Horm Res Paediatr. 2011;75(3):220-4. doi: 10.1159/000322829.
- Spinelli C, Pucci V, Buti I, Liserre J, Messineo A, Bianco F, Ugolini C. The role of tumor markers in the surgical approach of ovarian masses in pediatric age: a 10-year study and a literature review. Ann Surg Oncol. 2012 Jun;19(6):1766-73. doi: 10.1245/s10434-012-2249-y.
- Elgendy A, Lakshminarayanan B, Elrouby A, Mostafa M, Salem MA, Turner K, Khairi A, Squire R, K Shehata SM, Shehata S, Powis M. Management of pediatric benign ovarian tumors in England and Egypt: A comparative study. Afr J Paediatr Surg. 2020 Jan-Jun;17(1-2):33-38. doi: 10.4103/ajps.AJPS_64_20.
- Michelotti B, Segura BJ, Sau I, Perez-Bertolez S, Prince JM, Kane TD. Surgical management of ovarian disease in infants, children, and adolescents: a 15-year review. J Laparoendosc Adv Surg Tech A. 2010 Apr;20(3):261-4. doi: 10.1089/lap.2009.0137.
- Kaijser J, Bourne T, Valentin L, Sayasneh A, Van Holsbeke C, Vergote I, Testa AC, Franchi D, Van Calster B, Timmerman D. Improving strategies for diagnosing ovarian cancer: a summary of the International Ovarian Tumor Analysis (IOTA) studies. Ultrasound Obstet Gynecol. 2013 Jan;41(1):9-20. doi: 10.1002/uog.12323.
- Terzic M, Rapisarda AMC, Della Corte L, Manchanda R, Aimagambetova G, Norton M, Garzon S, Riemma G, King CR, Chiofalo B, Cianci A. Diagnostic work-up in paediatric and adolescent patients with adnexal masses: an evidence-based approach. J Obstet Gynaecol. 2021 May;41(4):503-515. doi: 10.1080/01443615.2020.1755625.
- Renaud EJ, Sømme S, Islam S, Cameron DB, Gates RL, Williams RF, Jancelewicz T, Oyetunji TA, Grabowski J, Diefenbach KA, Baird R, Arnold MA, Lal DR, Shelton J, Guner YS, Gosain A, Kawaguchi AL, Ricca RL, Goldin AB, Dasgupta R. Ovarian masses in the child and adolescent: An American Pediatric Surgical Association Outcomes and Evidence-Based Practice Committee systematic review. J Pediatr Surg. 2019 Mar;54(3):369-377. doi: 10.1016/j.jpedsurg.2018.08.058.
- Hayes-Jordan A. Surgical management of the incidentally identified ovarian mass. Semin Pediatr Surg. 2005 May;14(2):106-10. doi: 10.1053/j.sempedsurg.2005.01.006.
- Rousseau V, Massicot R, Darwish AA, Sauvat F, Emond S, Thibaud E, Nihoul-Fékété C. Emergency management and conservative surgery of ovarian torsion in children: a report of 40 cases. J Pediatr Adolesc Gynecol. 2008 Aug;21(4):201-6. doi: 10.1016/j.jpag.2007.11.003.
- Gonzalez DO, Cooper JN, Aldrink JH, Hewitt GD, Fallat ME, Minneci PC, Deans KJ. Variability in surgical management of benign ovarian neoplasms in children. J Pediatr Surg. 2017 Jun;52(6):944-950. doi: 10.1016/j.jpedsurg.2017.03.014.
- Hermans AJ, Kluivers KB, Wijnen MH, Bulten J, Massuger LF, Coppus SF. Diagnosis and treatment of adnexal masses in children and adolescents. Obstet Gynecol. 2015 Mar;125(3):611-615. doi: 10.1097/AOG.0000000000000665.
- Banlı-Cesur I, Tanrıdan-Okcu N, Özçelik Z. Ovarian masses in children and adolescents: Analysis on 146 patients. J Gynecol Obstet Hum Reprod. 2021 Jun;50(6):101901. doi: 10.1016/j.jogoh.2020.101901.
Supplementary files
There are no supplementary files to display.
